Né le à Sarcelles, Dimitri Foulquier est issu d’une famille guadeloupéenne. Vers 3-4 ans, sa famille quitte la banlieue parisienne pour retourner en Guadeloupe. C’est là qu’il commence à jouer au football en 2000 au CS Capesterre-Belle-Eau avant de s’y mettre plus sérieusement au CAM Capesterre un an plus tard. Dès lors, il commence à être régulièrement dans les sélections de jeunes de la région. En 2007, il participe avec la sélection de Guadeloupe à la Coupe nationale des moins de 15 ans, sur les terrains de l’INF Clairefontaine, alors qu’il est surclassé. C’est là qu’il est repéré par Patrick Rampillon, directeur du centre de formation du Stade Rennais, avec qui il finit par s’engager.
Il quitte alors la Guadeloupe pour rejoindre la Bretagne et intègre les équipes de jeunes rennaises dès 2007. Malgré un temps d’acclimatation peu évident, Dimitri Foulquier est alors aligné sur le côté droit, en position d’ailier ou de défenseur, et ses progrès sont réguliers. Il y côtoie, entre autre, Yacine Brahimi, un très bon ami aujourd’hui, Franck Julienne, Yann M’Vila. Pour anecdote, en avril 2010, il se voit décerner le prix de meilleur joueur du centre de formation. D’ailleurs, de cette expérience au sein du centre de formation, il dit à SoFoot : « Les meilleurs souvenirs ne sont pas footballistiques : on rigolait beaucoup, on se chambrait au billard, au babyfoot. C’était dur, mais on passait de bons moments ensemble. Patrick Rampillon n’avait pas menti. Honnêtement, je ne peux dire que du bien de lui. Parfois, il m’a aidé alors qu’il n’était pas dans l’obligation de le faire : par exemple, si je lui demandais un billet d’avion qui n’était pas prévu dans le contrat. »
Dimitri Foulquier intègre, en , l’équipe de France de sa génération, d’abord en moins de 18 ans, puis avec les moins de 19 ans en 2011-2012, disputant au passage l’Euro de la catégorie, qui se clôt par une élimination en demi-finale. Au total, il cumule sept sélections en moins de 18 ans et dix sélections en moins de 19 ans (pour un but marqué). Performant en club et en sélection, il tape rapidement à la porte de l’effectif professionnel du Stade Rennais.
Le , il dispute son premier match de Ligue 1, face à Lille, au Stadium de Villeneuve-d’Ascq, mais ne dispute que les quarante-cinq premières minutes de la partie, avant d’être remplacé par Romain Danzé. Deux mois et demi plus tard, le , il signe son premier contrat professionnel pour une durée de trois ans avec le Stade Rennais.
à l’issue de sa première saison professionnelle, il totalise trois apparitions chez les professionnels, dont une en Ligue Europa face à l’Atlético Madrid au stade Vicente-Calderón où il fait bonne impression. En concurrence, pour le poste d’arrière droit, avec Romain Danzé et Kévin Théophile-Catherine notamment, il obtient la confiance de son entraîneur Frédéric Antonetti, et rentre dans la rotation de son équipe en défense, pour la saison 2012-2013.à l’été 2013, il participe à la Coupe du monde des moins de 20 ans qu’il remporte face à l’Uruguay. Le sélectionneur, un certain Pierre Mankowski, sait transmettre la bonne énergie au groupe. L’enjeu, c’est le meilleur élément de motivation : « Malgré tout le bien que l’on pense de nous, au final si on regarde le palmarès, on n’a rien gagné. C’est le moment de changer ça, car après, on va se séparer, on ne jouera plus ensemble. Certains vont aller en A, d’autres en Espoirs, d’autres ne seront plus appelés. Nos chemins vont se séparer. C’est aujourd’hui qu’il faut ajouter une ligne au palmarès de cette génération. » C’est ainsi que Dimitri Foulquier inscrit, en finale, le tir au but victorieux de son équipe. Les matchs, l’ambiance, l’enjeu et la pression restent un souvenir inoubliable.
Malgré cette nouvelle ligne sur son palmarès, le le Stade Rennais le prête avec option d’achat au club espagnol de Grenade CF. En Espagne, le Français s’impose jusqu’à porter le brassard de capitaine. Toutefois, après quatre saisons à Grenade, le latéral rejoint Watford. Un accord a été trouvé entre les deux clubs. Le joueur est prêté au Racing Club de Strasbourg.
